Расположена в полугоре над устьем Оки, на протяжении веков оставалась приписанной сначала к митрополичьему, затем к патриаршему домам. Она ведалась из Моствы и была как бы автономным поселением внутри города. Основана вместе с Благовещенским монастырем в начале 13 в. В 1228 г. была выжжена мордвой, затем монголо-татарами, но восстановлена. В 1370 г. оползень горы уничтожил в ней 150 дворов. В том же году митрополит Алексий возобновил Благовещенский монастырь вместе со слободой, приписал их к своему московскому дому. С 1589 г. слобода ведалась патриархом. В 1592 г. здесь стояло 12 бобыльских дворов, в 1622 г. - 35, в 1646 г. - 371. Среди слобожан появились крупные промышелнники и торговцы, состояния которых приравнивались к капиталам купцов гостиной сотни и облагались наравне с ними (в 1647 г. 20-рублевым чрезвычайным государственным побором).
Соборным Уложением указывалось все городские владения монастыря отписать в посад. Но патриарх сохранил Благовещенскую слободу за собой, хотя и стал выплачивать за нее в казну оброк 14 руб. 32 алтына - менее годового оброк одного промышленника-слобожанина. В 1665 г. в слободе насчитывалось 353 двора, в них 624 мужчины. Среди слобожан были изветные в стране промышленники Калмыковы, торговец А. Петров. Их состояния исчислялись сотнями тысяч рублей.
Правительственным указом от 24 ноября 1699 г. Благовещенская слобода отписана в казну и впоследствии неоднократно жаловалась в частное владение. В 70-х гг. 18 в. принадлежала генерал-поручику Рославлеву, но с учреждением Нижегородского наместничества (1779 г.) стала районом города, сохранив прежнее название, а 547 ее жителей записаны в купеческое и мещанское сословие.