Выстроена коштом посадского промышленника Г.С.Дранишникова. Это является показателем высокого уровня экономического развития города, наличия в XVII веке у торговцев значительных капиталов (эпоха первоначального накопления в России).

Церковь известна с XV века. В ее честь названа Ивановская башня кремля. В начале XVII века церковь была деревянной, клетской "с трапезною и папертью". Занимала на Нижнепосадском торге композиционно выгодное место. Поэтому вернувшийся в 1674 году с многолетней государственной службы из Астрахани Дранишников испросил у Нижегородского митрополита Филарета благословение построить своим коштом каменный храм. Это должно было доказать его лояльность к православию, ибо жена Анна и сын записались в раскол и бежали в Керженские скиты.

Г.С.Дранишников сам закупал строительный материал, нанимал каменщиков, плотников, кузнецов, иконописцев, сам во многом определил художественный образ здания. Церковь типа "корабль", но поставлена на высокий подиум-подцерковье. Со стороны Кремлевского холма имела кирпичный придел в честь Анны Великомученицы. Четверик моленного зала венчало крытое зеленой черепицей пятиглавие с золочеными коваными крестами, тимпаны закомар были расписаны фресками. Дранишников умер 24 августа 1679 года, завещав брату Лаврентию свое состояние при условии достройки им церкви. В 1683 году она была освящена, что зафиксировал Нижегородский летописец.

В 1814 году к северной стороне трапезной пристроили духовской придел, но в ходе градостроительных преобразований 1839-1842 годов приделы были разобраны. В 1870 году перестроена колокольня, сохранены 7 колоколов ("Благовестный" - 69 пудов, "Вседневный" - 21 пуд). В 1855 году к церкви пристроили шатровую часовню со сторожкой. В 1899 году после разрыва внутри храма железной связи переложен алтарь. Остается ярким историческим и художественным памятником России XVII века.